Nyon hat schon immer in direktem Kontakt mit den Zeugnissen seiner Vergangenheit gelebt: Sowohl die mittelalterliche als auch die moderne Stadt überlagern die Reste der römischen Kolonie. Das Zentrum befindet sich immer noch am gleichen Ort wie damals. Viele der römischen Bauteile sind in späteren Gebäuden wiederverwendet worden. Andere Entdeckungen, die über die Jahrhunderte im Untergrund gemacht wurden, bilden heute das Herz der Sammlungen des römischen Museums.
1860 wurde ein Museum der einheimischen Geschichte eröffnet. Gleichzeitig wurden die ersten ernsthaften archäologischen Forschungen durchgeführt. Das Museum wurde bald im Schloss untergebracht und entwickelte sich immer weiter. Ab den 1930er Jahren wurden verstärkt Forschungen betrieben und die Erkenntnisse über die römische Kolonie schritten in grossen Schritten voran.
Nachdem 1974 die Forumsbasilika entdeckt worden war, ermöglichten die verantwortlichen Politiker und einige visionäre Wissenschaftler 1979 darin den Bau eines neuen, unterirdischen Museums. Es wurde vom Verlauf der Mauern begrenzt und gab den römischen Sammlungen mehr Platz.
Der Geist der Leichtigkeit hinter der Inszenierung hielt sowohl der Vergrösserung 1993 als auch der Renovierung der Dauerausstellung 2009 stand. Diese waren die wichtigsten zwei Überarbeitungen des Museums seit seiner Eröffnung.